DIVERSIDAD DE MARIPOSAS DIURNAS EN DOS UNIDADES DE PAISAJE LA DORADA, CALDAS Laura Alejandra Manchola Rojas1 Alejandro Moncaleano López2 Maria Fernanda Rondón Fernández3 Universidad del Valle, Apartado Aéreo 25360, Cali, Colombia. 1 lamancholar@gmail.com, 2 aml.177@hotmail.com, 3 maria.fernanda0194@gmail.com Resumen Las mariposas diurnas se clasifican bajo la nomenclatura artificial de “Rophalocera”, uno de los grupos más diversos de insectos. Colombia cuenta con cerca del 62% de especies registradas para el Neotrópico, sin embargo, la diversidad de mariposas en el bosque seco tropical ha sido poco estudiada. Con la finalidad de estudiar la diversidad de este grupo en dos unidades de paisaje y evaluar su relación con las condiciones ambientales de este ecosistema, se realizó un muestro con trampas VanSomeren-Rydon y observación directa en una zona de bosque secundario y silvopastoril en La Dorada, Caldas, obteniendo una eficiencia de muestreo entre el 53 y 66%. Se registró un total de 653 individuos, 31 especies y cuatro familias, siendo Nymphalidae la más rica con el 71% de especies registradas y Pieridae la más abundante con el 85% de individuos observados. La mayor diversidad la presentó silvopastoril con 19 especies y 45 individuos. Se observó exclusividad de especies como Morpho helenor peleides para el bosque y Hamadryas februa para silvopastoril, pero ambas unidades compartieron el 32% de las especies, entre ellas Rhabdodryas trite y Phoebis agarithae como especies migratorias. Se concluyó que las mariposas diurnas tienden a asentarse en zonas abiertas donde hay alta incidencia de luz solar ya que les trae beneficios desde sus estadíos inmaduros hasta la fase adulta. Igualmente, se destacó la importancia de hacer investigación sobre la diversidad de mariposas en Colombia y fenómenos como la migración, al igual que realizar un mayor esfuerzo de muestreo en estudios posteriores. Abstract Butterflies are classified under the artificial nomenclature of “Rophalocera”, one of the most diverse group of insects. Colombia has approximately 62% of the species registered for the Neotropic, yet the diversity of butterflies in the tropical dry forest has barely been studied. In order to study the diversity of this group in two landscape units and to evaluate its relation with the environmental conditions of this ecosystem, a sampling was made using VanSomeren-Rydon traps and direct observation in a secondary forest and silvopastoral zone located in La Dorada, Caldas, obtaining a sampling efficiency between 53% and 66%. A total of 653 individuals were 1 registered, 31 species and four families, being the Nymphalidae it self the richest with the 71% of registered species, and Pieridae the most abundant with 85% of individuals observed. The greatest diversity was shown by silvopastoral with a total of 19 species and 45 individuals. Exclusivity of species was observed as Morpho helenor peleides for the forest and Hamadryas februa for the silvopastoral zone, but both units shared the 32% of the species, among these Rhabdodryas trite and Phoebis agarithae as migratory species. In conclusion, butterflies have a tendency to settle in open zones where there is a high incidence of sunlight due to the fact that these environments brings certain benefits from its immature stages to adulthood. Similarly, the importance of the Colombian butterflies research is emphasized as well as the phenomenon of migration, and the realization of a higher sampling effort for later studies. Palabras clave: Rophalocera, bosque seco tropical, silvopastoril, migración, Colombia, curva de rarefacción, índices de diversidad, listado de especies. Key words: Rophalocera, tropical dry forest, silvopastoral, migration, Colombia, rarefaction curve, diversity index, list of species. INTRODUCCIÓN Las mariposas (Lepidoptera) son uno de los mayores órdenes de la clase Insecta y comprenden cerca de 100.000 especies. En el territorio colombiano se conocen cerca de 3.019 especies que representan el 61,9% de las mariposas conocidas para el neotrópico. Se clasifican en dos subórdenes: Rhopalocera (mariposas diurnas) y Heterocera (mariposas nocturnas). En Colombia se calcula que existen cerca de 3.000 especies de mariposas diurnas distribuidas en dos superfamilias: Hesperoidea y Papilionoidea. La superfamilia Hesperoidea comprende sólo a la familia Hesperiidae, mientras que la superfamilia Papilionoidea comprende seis familias: Nymphalidae, Pieridae, Papilionidae, Libytheidae, Riodinidae y Licaenidae (Andrade 1990). Los lepidópteros cumplen diversos papeles en los ecosistemas y son un componente importante dentro de las redes tróficas (Ehrlich & Raven 1964), desempeñándose como formadores y reguladores de los ecosistemas. Poseen una alta especificidad hacia las plantas de las cuales se alimentan y están estratificadas en cuanto a gradientes de luz, viento, humedad y temperatura, 2 razón por la que constituyen un grupo de trabajo muy sensible a las variaciones climáticas y ecológicas en gradientes altitudinales. Estos organismos poseen suficientes atributos que permiten considerarlos indicadores adecuados de la calidad de hábitats (Sutton & Collins 1991, Pearson & Cassola 1992, Keer et al. 2000), y son a la vez, herramientas clave en monitoreos que miden el impacto de los disturbios y de la fragmentación (Didham et al. 1996, Dewenter & Teja 2000, Hoyle & Harbone 2005). El bosque seco tropical es uno de los ecosistemas más amenazados del país. Esto se debe a que en él, existen zonas con suelos relativamente fértiles que han sido altamente intervenidos para la producción agrícola y ganadera, la minería, el desarrollo urbano y el turismo, lo que ha ocasionado fragmentación, desertificación, reducción de la conectividad y pérdida de la biodiversidad, entre otros (Tobar 2004). Otro factor que se ve afectado es la conectividad entre los relictos de bosques, ya que la fragmentación de estos interrumpe el movimiento de la fauna y flora, generando perdida de servicios ecosistémicos como la polinización, madera, agua potable, almacenamiento de carbono, entre otros (MEA 2005). El bosque seco tropical tiene una biodiversidad única de plantas y animales que se han adaptado a condiciones de estrés hídrico, por lo cual presenta altos niveles de endemismo, es decir, que contiene especies que no se dan en ningún otro tipo de ecosistema (Pizano & González 2014). Los lepidópteros representan uno de los grupos más diversos y abundantes del bosque seco tropical. Pues en este hábitat las mariposas se alimentan, reproducen, migran y algunas especies depositan huevos, algunas de las razones para utilizar este grupo como indicador de diversidad para el estado de conservación del ecosistema (Gordon 1985). La hacienda La Española ubicada en la Dorada, Caldas, es una localidad que contiene algunos fragmentos de bosque seco. Este bosque corresponde a pequeños parches rodeados por zonas de 3 tipo silvopastoril y de intervención minera. Como los ensambles de mariposas pueden presentar variación en la abundancia, riqueza y composición dependiendo de factores como el tamaño de los relictos de bosque, formas, complejidad estructural y conectividad entre los fragmentos de bosque (Carrero 2013), el presente estudio buscó conocer la variación de la diversidad del ensamblaje de mariposas diurnas (Lepidoptera: “Rhopalocera”) en una zona de bosque seco secundario y una zona silvopastoril de la hacienda La Española, La Dorada (Caldas). Adicionalmente, como estas dos unidades de paisaje representan la mayoría del área de la localidad, se hizo una aproximación de la diversidad general de mariposas diurnas de la localidad. Considerando que las dos unidades de paisaje establecidas presentan una estructura vegetal contrastante y condiciones ambientales diferenciales, el propósito de este trabajo de investigación fue evaluar la relación entre la riqueza, diversidad y abundancia de mariposas y las condiciones ambientales de cada unidad. Adicionalmente, se evaluó el efecto que podría llegar a tener el método de muestreo utilizado sobre la representatividad del ensamblaje de mariposas en la zona de estudio. MÉTODOS Área de estudio El esfuerzo de muestreo se realizó en la Hacienda La Española (5°21’59,67’’N 74°47,35’35,18’’W), corregimiento de Guarinocito, ubicado en el municipio La Dorada al extremo oriental del departamento de Caldas. Con una altura de 260 msnm y temperaturas entre los 28 y 33.4°C, la Hacienda La Española cuenta aproximadamente con 500ha, el paso del río Purnio y la presencia de las quebradas Bolívar, La Nona y Macondo. En esta localidad, se han 4 realizado actividades de ganadería y minería intensiva, lo que ha generado un impacto en la gran mayoría del bosque seco nativo y por ende la fragmentación del mismo. Como resultado de esta fragmentación se han identificado tres unidades de paisaje: Bosque secundario, zona silvopastoril y zona de intervención minera. Para este estudio se seleccionaron dos unidades de paisaje: bosque secundario (Bs) representado por la quebrada Bolívar (5°22’26,04’’N 74°47’41,24’’W) y zona Silvopastoril (Sp) (Fig. 1). Colecta El trabajo de campo se realizó los días del 10 al 13 de octubre de 2014. Siguiendo los métodos propuestos por Álvarez et al. (2004), la captura se realizó por medio de dos métodos: Captura por medio de trampas VanSomeren-Rydon (VSR), y observación directa y captura con jama o red entomológica. En cada unidad se colocaron 6 trampas cebadas con banano fermentado (2), pollo descompuesto (2) y pescado descompuesto (2) alternadas y a una distancia de 50m cada una durante un periodo de 24h, delimitando un trayecto de muestreo de 250m (Fig. 1). Para la observación directa se definieron trayectos de longitud no definida entre las 8:00 y 12:00h, obteniendo en cada zona un esfuerzo de muestreo de 4 h/persona. Se recolectaron dos o tres individuos de cada morfoespecie identificada para la confirmación taxonómica, los cuales se sacrificaron por presión digital en el tórax, se guardaron en sobres de papel pergamino y se conservaron en recipientes plásticos con bolas de naftalina. En cada sitio de registro o de colocación de trampa se tomaron datos de coordenadas geográficas, altitud y humedad relativa, al igual que el porcentaje de cobertura vegetal de dosel utilizando un densiómetro esférico. 5 Material recolectado Las mariposas se llevaron al laboratorio de Entomología de la Universidad del Valle, donde se les inyectó agua caliente en medio de las escamas alares para facilitar su montaje y posteriormente se identificaron utilizando las guías de campo de García et al. (2002), Galvis et al. (2013) y la base de datos Butterflies of America (http://www.butterfliesofamerica.com/L/Neotropical.htm). Todos los individuos montados fueron depositaron en la colección de docencia de Entomología de la Universidad del Valle. Análisis de datos Utilizando el programa Past 2,16 se calcularon los índices de diversidad para cada unidad, reportando el número de taxa observadas, los índices de Shannon (H) para diversidad, Margalef (M) para riqueza, Evenness (E) para la heterogeneidad y el índice de dominancia (D). Para establecer si hubo diferencias significativas entre la diversidad de ambos hábitats se realizó una prueba de t-student. También se calcularon los estimadores no paramétricos de riqueza Chao 2 y Jacknife 1 y 2, y se obtuvieron las correspondientes curvas de rarefacción para determinar la representatividad del esfuerzo de muestreo realizado. Este mismo análisis se realizó para la diversidad general de la zona de estudio, es decir, tomando en conjunto las observaciones de Bs y Sp. Para los datos de altura, humedad relativa, temperatura y cobertura vegetal se realizó una prueba de correlación de Spearman para evaluar la relación de estos factores con la diversidad, abundancia y riqueza encontrada en cada unidad de muestreo. Finalmente, se calculó la diversidad general obtenida con cada método de muestreo por separado, para así poder observar el aporte de cada método a la estimación de diversidad obtenida. 6 Es importante aclarar que las curvas de rarefacción se realizaron tomando únicamente los datos obtenidos por medio de las trampas VSR ya que ambos métodos no están estandarizados, pues los datos obtenidos por las trampas VSR están en términos de No. de individuos/ trampa, mientras que los datos de observación directa en No. de individuos/4h.hombre. Por lo tanto, se eligió el método que tuvo mayor número de repeticiones para reducir el error de muestreo. RESULTADOS Se registró un total de 653 individuos distribuidos en cuatro familias, 20 géneros y 31 especies. La familia con mayor riqueza fue Nymphalidae con 22 especies (71%), seguida de la familia Pieridae con 5 especies (16%) y por último Papilionidae y Lycaenidae presentaron 2 especies cada uno (6%), siendo las familias con menor riqueza observada (Fig. 2). La familia más abundante fue Pieridae con el 85% de los individuos observados, seguida por Nymphalidae con el 14%, siendo Papilionidae con 1,4% y Lycaenidae 0,31% las familias menos abundantes. Dentro de los piéridos se encontraron las especies más abundantes; Rhabdodryas trite y Phoebis agarithae las cuales representaron el 79% de la abundancia total del inventario realizado en ambos hábitats (Tabla 1). Estas especies se observaron siempre en grandes agrupaciones posadas sobre la arena mojada o sobre las heces del ganado de la zona. En Bs se registraron un total de 245 individuos, mientras que en Sp se registraron 408 individuos, siendo el hábitat con mayor abundancia. En cuanto a la riqueza se observó que en ambos hábitats la familia Nymphalidae presentó la mayoría de especies, seguida de la familia Pieridae, y Lycaenidae y Papilionidae con una sola especie para cada hábitat. Nuevamente, la familia Pieridae presentó la mayor abundancia, representando el 82% de individuos en Sp y el 89% en Bs. Nymphalidae representó el 15% para cada hábitat. En Bs Lycaenidae y Papilionidae 7 representaron el 0,4% al presentar un solo individuo, mientras que estas familias en Sp correspondieron al 0,3 y 2% respectivamente. Es importante destacar que Bs tuvo 12 especies exclusivas y Sp 9 especies exclusivas, mientras que ambos hábitats compartieron 10 especies de la familia Nymphalidae y Pieridae, siendo el 88% de los individuos observados y el 32% de las especies en total (Tabla 2). El número de especies esperadas en la zona de estudio osciló entre 24 a 30 (Chao2 = 24.2, Jack 1 = 30.2, Jack 2 = 19.5), estando la representatividad del esfuerzo de muestreo entre 53% al 66% (Fig. 3). Para Bs se calculó un estimado de 19 a 30 especies esperadas (Chao2 = 29,8, Jack 1 = 19, Jack 2 = 25,4), siendo la representatividad del muestreo en esta unidad entre el 36 y 58%, mientras que para Sp se alcanzó una representatividad del 75% al 97,3% al obtener un estimado de 9 a 12 especies esperadas (Chao2 = 9,2, Jack 1 = 11, Jack 2 = 12). Estos resultados se soportaron con las curvas de rarefacción realizadas, mostrando que el esfuerzo de muestreo estuvo mejor representado en el hábitat Sp que en Bs (Fig. 4). Diversidad Para Bs el índice de diversidad fue: H=0,93 mientras que para Sp fue H=1,58, lo cual indicó que la zona Sp presentó una mayor diversidad. Por otro lado, se observó que el Bs fue el hábitat que presentó mayor riqueza con un índice de M= 3,8, a diferencia de Sp que obtuvo un M= 2,9. Además de ser la unidad con mayor riqueza, en Bs se presentó una mayor dominancia de especies con D= 0,67, a diferencia de Sp en donde la dominancia fue menor con D= 0,39. Con estos resultados se pudo concluir que Sp fue la unidad de paisaje más diversa a pesar de que tuvo menor riqueza que Bs, ya que la dominancia de especies fue menor y por ende la distribución de las abundancias de las mismas fue más equitativa. Esto se confirmó con los valores de 8 heterogeneidad: E=0,12 para Bs y 0,27 para Sp. Finalmente, se establecieron diferencias significativas en los estimados de diversidad entre el Bs y Sp (t-test, t=5,22, p< 0,001), concluyendo que Sp fue la unidad de paisaje con mayor diversidad. Como aproximación de la diversidad general de la hacienda La Española, se obtuvieron índices de H=1,43, M= 4,62, E= 0,13 y D= 0,49. Relación de factores bióticos y abióticos Se determinó mediante un análisis de correlación que no existió relación entre los factores bióticos (diversidad, riqueza y abundancia) con los abióticos (altura, temperatura, humedad relativa y cobertura vegetal) de cada unidad de paisaje (Spearman, p> 0.05), (Tabla 3). Comparación de métodos de muestreo En este análisis se encontró que ambos métodos presentaron diferencias en la diversidad estimada. El método de trampas VSM tuvo mayor diversidad y heterogeneidad pero el método de observación directa proporcionó mayor número de individuos y de especies observadas (Tabla 4). Esta comparación permitió determinar que ambos métodos de muestreo tienen diferente representatividad del ensamble de mariposas. DISCUSIÓN En el departamento de Caldas son pocos los estudios que se han hecho sobre la diversidad de mariposas diurnas. Sin embargo, uno de los más representativos es el realizado por Ríos (2007), quien reportó 258 especies distribuidas en seis familias. En este estudio, que fue un inventario rápido realizado en un parche de bosque seco en la misma región se reportaron 31 especies distribuidas en cuatro familias. Teniendo en cuenta este antecedente de número de especies 9 registradas y que la eficiencia de muestreo obtenida estuvo entre el 53% y 66%, se concluyó que en estudios posteriores es necesario tener un mayor esfuerzo de muestreo para así lograr obtener una mayor representatividad del ensamblaje de mariposas diurnas de esta región. La mayoría de las mariposas son heliófilas, es decir, les gusta asolearse ya que necesitan alcanzar una temperatura adecuada para aumentar su tasa metabólica y volar. Por lo tanto, son muy diversas y abundantes en campo abierto. Aunque una gran proporción de las especies de mariposas del Neotrópico son dependientes de los bosques, muchas viven solo en la penumbra de los estratos bajos (García et al. 2002). Esta podría ser la razón por la cual la unidad de paisaje Sp presentó la mayor diversidad, pues al ser una zona intervenida con ganadería contaba con varias zonas abiertas que permitían una mayor incidencia de luz solar y por ende una mayor actividad de las mariposas. En lepidópteros, cada especie presenta una alta especificidad hacia las plantas y gradientes ambientales en los que se desarrolla (Montero et al. 2009). A pesar de que las dos unidades de paisajes estudiadas presentaron condiciones ambientales diferentes, Rhabdodryas trite y Phoebis agarithae de la familia Pieridae fueron especies compartidas con una abundancia notoriamente superior a las demás. En Colombia la migración en mariposas ha sido muy poco estudiada. Sin embargo, se han documentado géneros migratorios, entre ellos Phoebis para Pieridae y Marpesia para Nymphalidae. Las congregaciones observadas en campo para Pieridae, donde se posaban en las playas del río Purnio, en la tierra húmeda y lodosa de ambas unidades de paisaje corresponden a un comportamiento por parte de los machos, que forman estos enjambres con la finalidad de absorber sales y potasio que pierden durante sus grandes desplazamientos (Robledo et al. 2002, Vélez & Suárez 1991). Durante este proceso, bombean la tierra lodosa a través del intestino y expulsan gotas de agua por el ano, recuperando así los nutrientes perdidos y adquiriendo energía 10 para la cópula (Quiroz 2008). El no registro de R. trite como especie migratoria y la poca información registrada destaca la importancia de aumentar la investigación en migración de mariposas en Colombia. Por otra parte, los adultos también se alimentan de néctar y ocupan una gran variedad de hábitats (Devries et al. 1999), lo que se relaciona con las observaciones directas que se realizaron en zonas de dosel altas, tomando néctar de las flores de Wittmackanthus stanleyanus. El hábitat boscoso también favorece la ovoposición debido a la abundancia de las familias de plantas hospederas conocidas para estos grupos y la habilidad de estos para obtener recursos de frutos, materia orgánica en descomposición y sales minerales disueltas en la humedad de la arena, rocas y charcos de lodo, lo cual explica que no se hayan capturado en las trampas con cebos en descomposición (Valencia et al. 2005). La familia Lycaenidae sólo presentó una especie con un individuo en cada unidad, Leptotes cassius para Sp y Calycopis beon para Bs. Sin embargo, considerando que las plantas hospederas de Lycaenidae incluyen a las de la familia Rubiaceae, que fueron observadas en mayor cantidad hacia el bosque, se hubiera esperado que en esta zona se registrara mayor riqueza y abundancia para este grupo. Otra familia que tuvo bajos registros fue Papilionidae con Eurytides belesis en Bs y Papilio euterpinus en Sp. La razón por la cual estas familias tuvieron una abundancia y riqueza tan baja puede deberse a que son grupos de mariposas de tamaño pequeño y a veces tienden a ser difíciles de ver. Además, en la zona andina y de bosque seco tropical estos géneros se han caracterizado por ser endémicos y propios de gran altura (Robledo et al. 2002), lo cual también dificultó su observación y su descenso a las trampas, que se colocaron a aproximadamente cuatro metros del suelo. La concentración de especies en alturas se puede 11 explicar por la necesidad de encontrar nuevas fuentes de alimentos o condiciones climáticas más propicias (Vélez & Suárez 1991). Las especies compartidas por ambas unidades de paisaje fueron en un 70% de la familia Nymphalidae, conocida como la familia más grande, variada y extensa de las mariposas diurnas en Colombia. Estas especies son muy visibles y comunes en las zonas habitadas por el hombre, ya que son atraídas por sustancias y desperdicios alimenticios (Vélez & Suárez 1991), lo que explica su dominancia en cuanto a riqueza en ambas unidades. Por otro lado, Morpho helenor peleides se caracterizó por observarse únicamente en Bs. En Colombia, la mayoría de las especies de este género habitan las zonas de bosque, pues los machos son muy territoriales y patrullan a lo largo de ríos y quebradas, mientras que las hembras son más evasivas, volando en el dosel y sotobosque en busca de sitios para la ovoposición (Robledo et al. 2002). Hamadryas februa a pesar de pertenecer a uno de los géneros más comunes de Nymphalidae (Vélez & Suárez 1991) sólo se registró en Sp. Esta especie no requiere de un hábitat con mucha oferta de camuflaje ya que su comportamiento es poco llamativo. La mayor parte del día está inmóvil, oculta en troncos y ramas gracias a que su coloración de manchas se asemeja a la corteza, lo cual podría explicar su observación en Sp pues además de ofrecerle mejores condiciones para su establecimiento que el Bs, su camuflaje le permite habitar esta zona abierta (Monge-Nájera & Hernández 1991). Las mariposas al ser insectos están altamente relacionados con los factores ambientales de la zona en que se encuentren. Su carácter exotermo hace que la temperatura, humedad relativa y cobertura vegetal (que es un factor asociado a la incidencia de luz y por ende a estos factores) jueguen un papel importante en la biología de estos organismos, desde su desarrollo en etapas inmaduras y obtención de capacidad de vuelo hasta en el crecimiento de vegetación como plantas hospederas a lo largo de su ciclo de vida. Igualmente, la altura es un factor que determina qué 12 especies se van a presentar, ya que en un ecosistema la oferta de nutrientes varía según los niveles o las alturas (Claro 2005). Como consecuencia, no se puede atribuir que la razón por la que no se encontró una correlación entre los factores ambientales medidos y la diversidad encontrada sea de carácter biológico. Posiblemente la poca variación de los datos no permitió encontrar una correlación entre ellos, por lo que en estudios posteriores es recomendable tomar más medidas y durante varios días, para así obtener mayor número de datos y un mejor análisis de los mismos. Finalmente, se observó que ambos métodos de muestreo aportan diferente información para la estimación de la diversidad, por lo cual se confirma la importancia de utilizar métodos de muestreo diferente en estudios de diversidad de mariposas, al igual que Ríos (2007) recomendó el uso de los dos métodos en conjunto con el fin de obtener una muestra más representativa de la comunidad. AGRADECIMIENTOS A los profesores Oscar Murillo y Wilmar Bolívar por la colaboración en campo. Al profesor Alan Giraldo por el acompañamiento durante el análisis de datos y por la revisión a una versión previa que permitió enriquecer este manuscrito. A los biólogos Leonardo Rivera y Diana Torres Medina por la prestación de las trampas VanSomeren-Rydon, redes entomológicas y guías de identificación. A Julián Mendivil por su enseñanza y acompañamiento en el montaje de las mariposas, al igual que por sus recomendaciones para el trabajo de campo. Al biólogo Humberto Calero por sus aportes al diseño experimental y ayuda en la identificación taxonómica de las mariposas. A Mario Fernando Garcés por sus consejos y aportes que permitieron una mejor interpretación de los datos. Finalmente, al profesor Ranulfo González y Carmen Elisa Posso por 13 permitir el uso del laboratorio de Entomología de la Universidad del Valle y conservar el material colectado en la colección de docencia. LITERATURA CITADA Álvarez, M., Córdoba S., Escobar F., Fagua G., Gast F., Mendoza H., Ospina M, Umaña A. M., y H. Villarreal, (2004) Manual de métodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia, pp.236. Andrade, G., (2002) “Biodiversidad de las mariposas (Lepidoptera: Rhopalocera) de Colombia” en C. Costa, S.A. Vanin y A. Melic (comp.), Proyecto de Red Iberoamericana de Biogeografía y Entomología Sistemática. Colombia, pp. 2. Andrade, G., (1990) “Clave para las Familias y Subfamilias de Lepidoptera: Rhopalocera de Colombia” en Cladasia. Vol 16, número 1. Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia, pp.197-200. Brown K., (1991) “Conservation of Neotropical Environments: Insects as Indicators” en Collins N, Thomas J, (comp.) The Conservation of Insects and Their Habitats. New York, pp. 350-423. Carrero, D.A., Sánchez L. R., y D.E. Montaño, (2013) “Diversidad y distribución de mariposas diurnas en un gradiente altitudinal en la región nororiental andina de Colombia” en Boletín Científico. Centro de Museos. Museo de Historia Natural. Universidad de Caldas. Vol.17, número1. Manizales, pp.11-30 Claro, R., (2005) Manual cría de mariposas. Editorial San Pablo. Bogotá, Colombia. pp. 32-37. Devries, P.J., (1987) The Butterflies of Costa Rica and their natural history: (Papilionidae, Pieridae, Nymphalinae) Princeton Univ. Press. New Jersey, pp..327. Dewenter, S.I. y T. Teja, (2000) “Butterfly: Community Structure in Fragmented Habitats” en Ecol Lett. Vol 3, número 1, pp.449-456. Didham, R. K., Ghazoul, J., Storck, N.E. y A.J. Davis, (1996) “Insect in Fragmented Forest: A Functional Approach.” en Elsevier Science. Vol.11, número 6, pp. 255-260. Ehrlich, P. R. y P.H.Raven, (1964) “Butterflies and Plants: A Study in Coevolution” en Evolution. Vol 18, número 1. pp. 586-608. 14 Esquivel, J.; Fassola, H. E.; Lacorte, S.M.; Colcombet L.; Crechi, E.; Pachas, N. y A. Keller, (2004) Sistemas Silvopastoriles – Una sólida alternativa de sustentabilidad social, económica y ambiental. 11as Jornadas Técnicas Forestales y Ambientales – FCF, UNAM- EEA Montecarlo, INTA, pp.1-20. Fagua G., (1999) “Variación de las mariposas y hormigas de un gradiente altitudinal en la Cordillera oriental” en Revista Académica Colombiana de Ciencias. Vol. 2, número 1, Colombia. pp. 75-90. Gordon R., (1985) La taxonomía de insectos: su importancia y perspectivas. Memorias XII Congreso Sociedad Colombiana de Entomología-SOCOLEN. Medellín, Colombia, pp.1985. Hoyle, M. y A.R. Harbone, (2005) “Mixed Effects of Habitat Fragmentation on Species Richness and Community Structure in a Microarthropod Microecosystem.” en Entomol. Vol 30, número 1.Ecol. pp. 648-691. Keer, J.T., A. Sugar y L. Packel, (2000) “Indicator Taxa, Rapid Biodiversity Assessment, and Nestedness in an Endangered Ecosystem” en Conserv Biol. Vol. 14, número 6. pp. 1726-1734. MEA (Millennium Ecosystem Assessment) (2005) Ecosystems and Human Well-being:General Synthesis.Washington, DC:Island Press and World Resources Institute. Monge-Nájera, J. y F. Hernández, (1991) “A morphological search for the sound mechanism of Hamadryas butterflies” en Journal of Research on the Lepidoptera. Vol 30, número 4. pp. 196208. Montero, F., Moreno M. y L.Gutiérrez, (2009) Mariposas (Lepidoptera: Hesperioidea y Papilionoidea) Asociadas a fragmentos de Bosque seco tropical en el departamento del Atlantico, Colombia. Boletin científico. Centro de Museos. Museo de historia natural, pp. 157173 Pearson, D.L. y F. Cassola, (1929) “World-Wide Species Richness Patterns of Tiger Beetles (Coleoptera: Cicindelidae): Indicator Taxon for Biodiversity and Conservation Studies” en Conserv Biol. Vol 6, número 3, New York, pp. 376-390. Pizano, C y R. González, (2014). “Bosques secos tropicales en Colombia” [En línea]. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Colombia, disponible en: http://www.humboldt.org.co/investigacion/proyectos/en-desarrollo/item/158-bosques-secostropicales-en-colombia. [Accesado diciembre 5 de 2014]. Quiroz, Y., (2008) Diversidad y Abundancia de Lepidopteros Diurnos en la Cuenca de Cuitzeo. Tesis Doctoral. Michoacán, México, pp. 64. 15 Rios, C., (2007) Riqueza de especies de Mariposas (Hesperioidea & Papilionoidea) De la Quebrada “El águila” Cordillera Central. Boletín científico.Manizales, Colombia.Centro de Museos. Museo de historia natural, pp. 272-291. Robledo, C. A., Constantino, L. M., Heredia, M.D. y G. Kattan, (2002) Guía de campo: Mariposas comunes de la cordillera central de Colombia. Wildlife Conservation Society & Feriva S.A..,Colombia, pp. 6-20. Sutton, S.L. y M. Collins, (1991) “Insects and Tropical Forest Conservation” en Collins N, Thomas J. (comp.), The Conservation of Insects and Their Habitat, New York, pp. 405-422. Tobar, L.; Rangel, J. O. y G. Andrade, (2002) “Diversidad de mariposas (Lepidóptera: Rhopalocera) en la parte alta de la cuenca del río El roble” en Caldasia. Vol. 24, número 2, Quindío-Colombia, pp. 393-409. Valencia G. y L.M. Constantino, (2005).Mariposas diurnas de la zona central cafetera colombiana. Guía de campo. Chinchiná Colombia, Cenicafé. pp. 244. Velez, J. y S. Julián, (1991). Mariposas de Colombia. Villegas Editores. Bogotá, Colombia, pp. 15. 16 Tabla 1. Listado de especies de mariposas diurnas observadas con su respectiva abundancia. FAMILIA Subfamilia NYMPHALIDAE Biblidinae Especie 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Cyrestinae 13 14 15 Limenitidinae 16 17 Satyrinae 18 19 Heliconiinae Danainae Nymphalinae PIERIDAE Coliadinae 20 21 22 23 24 25 26 27 LYCAENIDAE Theclinae Polyommatinae PAPILIONIDAE Papilioninae 28 29 Catonephele nyctimus Dynamine postverta Eunica sp. Eunica tatila Hamadryas amphinome Hamadryas arinome Hamadryas februa Hamadryas feronia Hamadryas loadmia Nica flavilla Pyrrhogyra edocla Pyrrhogyra neaerea Marpesia chiron Marpesia furcula Marpesia petreus Adelpha lara Adelpha serpa Morpho helenor peleides Opsiphanes cassina Agraulis vanillae Danaus plexippus Historis acheronta Eurema arbela Phoebis agarithae Phoebis philea Phoebis sennae Rhabdodryas trite Calycopis beon Leptotes cassius Eurytides belesis 31 Papilio euterpinus TOTAL 30 17 Abundancia Bs Sp Total 1 3 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 6 1 0 1 1 3 1 1 1 0 0 6 0 0 0 0 9 2 1 0 1 7 3 0 3 8 0 0 0 14 6 3 1 9 1 1 1 1 9 3 2 1 1 7 9 1 3 9 1 3 1 15 7 3 2 15 0 0 200 4 50 16 16 250 6 65 16 16 450 1 0 0 1 1 1 1 0 0 8 245 408 1 8 653 Tabla 2. Especies exclusivas y compartidas por cada unidad de paisaje. Familia Bs Nymphalidae Catonephele nyctimus Eunica sp. Eunica tatila Hamadryas amphinome Hamadryas arinome Nica flavilla Marpesia furcula Adelpha serpa Morpho helenor peleides Opsiphanes cassina Pieridae Lycaenidae Calycopis beon Papilionidae Eurytides belesis TOTAL 12 Compartidas Dynamine postverta Hamadryas feronia Hamadryas loadmia Marpesia chiron Adelpha lara Agraulis vanillae Danaus plexippus Sp Hamadryas februa Pyrrhogyra edocla Pyrrhogyra neaerea Marpesia petreus Historis acheronta Eurema arbela Phoebis agarithae Rhabdodryas trite 10 Phoebis philea Phoebis sennae 18 Leptotes cassius Papilio euterpinus 9 Tabla 3. Análisis de correlación para factores bióticos y abióticos. Factores Diversidad & Altura Diversidad & Temperatura Diversidad & Humedad Diversidad & C.V. Riqueza & Altura Riqueza & Temperatura Riqueza & Humedad Riqueza & C.V. Abundancia & Altura Abundancia & Temperatura Abundancia & Humedad Abundancia & C.V. N Spearman R 9 -0,034 9 -0,17 9 0,17 9 0,162 9 -0,070 9 -0,045 9 0,045 9 0,071 9 -0,51 9 0,53 9 -0,53 9 -0,078 19 t (N-2) p-level -0,089 0,93 -0,47 0,65 0,47 0,65 0,44 0,68 -0,19 0,86 -0,12 0,91 0,12 0,91 0,19 0,86 -1,6 0,16 1,7 0,14 -1,7 0,14 -0,21 0,84 Tabla 4. Diversidad obtenida con cada método de muestreo utilizado. Método Índice Trampas VSR Obs. directa No. especies Abundancia Shannon (H) Dominancia (D) 16 45 2,41 0,11 19 604 1,12 0,56 Heterogeneidad (E) 0,69 0,16 Margalef (M) 3,94 2,8 20 21 Familia Lycaenidae Papilionidae Sp Pieridae Bs Nymphalidae 0 5 10 15 20 No. de especies 22 25 30 35 23 Silvopastoril Bosque secundario 24 Figura 1. Mapa de la zona de estudio y ubicación de las trampas VSM en Bs (marcador cuadrado) y Sp (marcador circular). Figura 2. Gráfica de número de especies por familias observadas en cada unidad de paisaje. Figura 3. Curva de rarefacción para la hacienda La Española. Figura 4. Curvas de rarefacción para Sp y Bs. 25 Lado izquierdo: Vista dorsal; Lado derecho: Vista ventral Fotografías: Butterflies of America 26 Lado izquierdo: Vista dorsal; Lado derecho: Vista ventral Fotografías: Butterflies of America 27 Lado izquierdo: Vista dorsal; Lado derecho: Vista ventral Fotografías: Butterflies of America 28 Lado izquierdo: Vista dorsal; Lado derecho: Vista ventral Fotografías: Butterflies of America 29 Lado izquierdo: Vista dorsal; Lado derecho: Vista ventral Fotografías: Butterflies of America 30